广东农业科学  2021, Vol. 48 Issue (6): 101-106   DOI: 10.16768/j.issn.1004-874X.2021.06.014.
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文章信息

引用本文
刘志伟, 钟国辉, 王永跃, 王兴民, 毕可可. 龟纹瓢虫生殖系统及卵子发生观察[J]. 广东农业科学, 2021, 48(6): 101-106.   DOI: 10.16768/j.issn.1004-874X.2021.06.014
LIU Zhiwei, ZHONG Guohui, WANG Yongyue, WANG Xingmin, BI Keke. Reproductive System and Oogenesis of Propylea japonica[J]. Guangdong Agricultural Sciences, 2021, 48(6): 101-106.   DOI: 10.16768/j.issn.1004-874X.2021.06.014

基金项目

广州市科技计划项目(201804020070)

作者简介

刘志伟(1990-),男,硕士,助理工程师,研究方向为农林业病虫害防治,E-mail: liuzw2020@163.com.

通讯作者

毕可可(1981-),男,硕士,高级工程师,研究方向为林业和园林病虫害综合防治,E-mail: 53584150@qq.com.

文章历史

收稿日期:2021-04-30
龟纹瓢虫生殖系统及卵子发生观察
刘志伟1 , 钟国辉2 , 王永跃1 , 王兴民3 , 毕可可1     
1. 广州市林业和园林科学研究院,广东 广州 501405;
2. 龙门县林业局,广东 龙门 516800;
3. 华南农业大学生物防治教育部工程研究中心,广东 广州 510642
摘要:【目的】 龟纹瓢虫捕食蚜虫、粉虱、木虱等多种害虫,是农林业重要天敌昆虫。掌握龟纹瓢虫雌雄内生殖系统结构及卵细胞生成过程,为龟纹瓢虫人工繁育提供理论依据。【方法】 采用组织石蜡切片技术和内部解剖,在光学显微镜下观察龟纹瓢虫雌雄成虫内生殖器及卵子发生过程。【结果】 龟纹瓢虫雄性内生殖系统包括1对精巢、1对雄性附腺、1对输精管、贮精囊、射精管;雌性内生殖系统包括1对卵巢、1对侧输卵管、中输卵管、受精囊、生殖腔,每侧卵巢含11~13根卵巢管;卵巢管生长区可见4粒发育程度不同的卵母细胞,根据卵黄沉淀情况、滤泡细胞形态变化将卵子发生划分为前期、中期、后期、末期4个时期。【结论】 卵巢结构、卵巢管和卵母细胞数量有助于解释龟纹瓢虫产卵量,不适宜的饲养条件可能抑制卵巢发育,进而导致龟纹瓢虫产卵量发生变化。因此,为实现龟纹瓢虫的规模化应用,人工繁育中应创造最优营养和环境条件以保障产生更多成熟卵细胞。
关键词龟纹瓢虫    雄性内生殖器    雌性内生殖器    卵母细胞    卵子发生    
Reproductive System and Oogenesis of Propylea japonica
LIU Zhiwei1 , ZHONG Guohui2 , WANG Yongyue1 , WANG Xingmin3 , BI Keke1     
1. Guangzhou Insitute of Forestry and Landscape Architecture, Guangzhou 510405, China;
2. Forestry Bureau of Longmen County, Longmen 516800, China;
3. Engineering Research Center of Biological Control, Ministry of Education, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China
Abstract: 【Objective】 Propylea japonica is an important natural enemy of agriculture and forestry, which can prey on aphid, whitefly, psyllid and other pests. The study of the reproductive system and oogenesis of P. japonica will provide scientific data support for its artificial breeding. 【Method】 The reproductive system and oogenesis of the P. japonica were observed with optical microscope by paraffin section technique and anatomical method. 【Result】 The male reproductive system include 1 pair of testis, 1 pair of paragonia glands, 1 pair of vas deferens, seminal vesicle and ejaculatory duct. The female reproductive system include 1 pair of ovaries, 1 pair of lateral oviducts, median oviduct, spermatheca and gential chamber. Each side of ovary contains 11-13 ovarioles. According to the yolk precipitation and the morphology change of follicle cells, oogenesis can be divided into prime, middle, transitional and final stage. 【Conclusion】 The structure of ovary, the numbers of ovarioles and oocytes help to explain the oviposition quantity of P. japonica. Unsuitable rearing conditions may inhibit the development of ovary and lead to the change of oviposition quantity. Therefore, in order to realize the large-scale application of P. japonica, the optimal nutritional and environmental conditions should be created to ensure the production of as many mature eggs as possible.
Key words: Propylea japonica    internal reproductive organ of male    internal reproductive organ of female    oocyte    oogenesis    

【研究意义】龟纹瓢虫(Propylea japonica)属鞘翅目瓢虫科瓢虫族龟纹瓢虫属,广泛分布于我国南北各地[1],是蚜虫的重要天敌[2-4],也捕食蚧壳虫、草地贪夜蛾、木虱[5-7],具有耐高温、繁殖力强、对多种农药表现高耐受性等优点[8-10],是农林业重要天敌昆虫,具有很大的开发应用前景。要实现龟纹瓢虫大规模生物防治,人工繁殖非常重要,而生殖系统和卵子发生相关研究将为人工繁殖提供理论依据。【前人研究进展】昆虫卵巢管有无滋式和具滋式两种类型[11],其中具滋式又划分为端滋式和多滋式[12]。无滋式指卵巢管内无滋养细胞,滤泡细胞和血淋巴为卵细胞发育提供营养物质和RNA,少量营养物质由卵细胞自身合[13-14]。端滋式卵巢管中,滋养细胞集中在卵巢管前段的生殖区,通过营养索向卵母细胞输送营养物质[15]。多滋式卵巢管中,滤泡细胞分布在整个卵巢管,通过胞内连丝将营养物质和RNA输入卵母细胞[14]。国内外对瓢虫生殖系统和卵子发生已有研究,Mpakou等[16]阐述了二星瓢虫(Adalia bipunctata Linnaeus)卵子发生过程中细胞凋亡的3种类型,分别为细胞程序死亡、细胞自噬和细胞质死亡;Maffei等[17]发现Eriopis connexa为端滋式卵巢管;Osawa[18]研究了在食物匮乏情况下,异色瓢虫卵巢管重新吸收卵细胞;陈洁等[19]根据卵母细胞所在位置、体积、形态和细胞核的变化,滋养细胞和滤泡细胞的形态变化,以及卵黄沉积、分布情况将异色瓢虫(Harmonia axyridis Pallas)卵子发生划分为3个时期7个阶段;此外,小黑瓢虫(Delphastus catalinae)、七星瓢虫(Coccinella septempunctata L.)、孟氏隐唇瓢虫(Cryptolaemus montrouzieri)也有生殖系统观察研究[20-22]。【本研究切入点】有关龟纹瓢虫的研究由来已久,主要在生物防治[23]、耐药性[10, 24]、人工饲料[25]等方面,但还未形成规模化的生物防治应用,大量繁殖是实现生物防治应用的基础,而研究相对匮乏的生殖系统对繁殖非常重要。【拟解决的关键问题】本研究在张天澍等[26]研究的基础上,结合查阅相关资料,应用组织解剖和石蜡切片技术,补充雌雄生殖系统摄像,以及更加清晰的卵子发生过程观察结果。

1 材料与方法 1.1 试验材料

龟纹瓢虫采自广东省内,实验条件(光照12 h、黑暗12 h,温度26±1℃,湿度75%~80%)下用蚜虫饲养。

Ring's生理盐水:20% 氯化钠,10% 氯化钾,10% 氯化钙,5% 碳酸氢钠,1% 磷酸二氢钠。

1.2 试验方法

1.2.1 生殖系统解剖 将刚羽化的成虫按雌雄比例1 ∶ 1配对饲养,逐日解剖成虫。先用70% 的酒精浸泡样品10 min,之后在滴有Ring's生理盐水的点滴盘中进行解剖,剔除生殖系统周围的组织,用生理盐水冲洗干净,最后将完整的生殖器置于体视镜(Zeiss,Stereo Discovery V2.0)下观察并拍照。

1.2.2 卵巢管石蜡切片 选取羽化5 d左右的雌成虫,解剖出卵巢,方法同1.2.1,分离出完整的卵巢管,经Bouin's固定液固定、70% 酒精冲洗、梯度浓度酒精脱水、透明、浸蜡、包埋、切片、脱蜡、H.E和甲苯胺蓝染色等系列过程,在光学显微镜观察并拍照。石蜡切片厚度为3~4 μm。

2 结果与分析 2.1 雌性生殖系统

龟纹瓢虫雌性内生殖系统位于第3~8腹节,包括1对卵巢、1对侧输卵管、中输卵管、生殖腔。每侧卵巢由11~13根卵巢管组成,所有卵巢管通过端部的端丝束缚在一起,端丝白色,形成悬带,悬附于第3腹板。2个侧输卵管汇合于中输卵管,中输卵管开口于生殖腔。受精囊暗红色,角质化,半月形,其周围很少附着组织,近乎裸露。雌虫羽化后的约前3 d,卵巢附着很多白色气管,之后气管逐渐减少,直至卵成熟,几乎不见气管。当临近产卵,侧输卵管变短变宽,侧输卵管管壁变得很薄,组织疏松(图 1A)。

图 1 龟纹瓢虫生殖系统 Fig. 1 Reproductive system of Propylea japonica A:雌性生殖系统;B:雄性生殖系统;Tr:气管;Gc:生殖腔;Gp:生殖板;Lo:侧输卵管;Mo:中输卵管;Ov:卵巢管;Sp:受精囊;Tf:端丝;Ed:射精管;P:弯管;Pg:雄性附腺;Sv:贮精囊;T:精巢;Te:阳基;Vd:输精管 A: Female reproductive system; B: Male reproductive system; Tr: Trachea; Gc: Genital chamber; Gp: Genital plate; Lo: Lateral oviduct; Mo: Median oviduct; Ov: Ovariole; Sp; Spermatheca; Tf: Terminal filament; Ed: Ejaculatory duct; P: Penis; Pg: Paragonia gland; Sv: Seminal vesicle; T: Testis; Te: Tegmen; Vd: Vas deferens

2.2 雄性生殖系统

龟纹瓢虫雄性内生殖系统位于第2~8腹节,包括1对精巢、1对雄性附腺、1对输精管、贮精囊、射精管。每侧精巢由10个椭圆形的精巢管一端向内汇聚而成。输精管和附腺比较短。射精管较长,半透明状,与弯管相连(图 1 B)。

2.3 龟纹瓢虫卵巢管结构

龟纹瓢虫卵巢管属于端滋式卵巢管,分为原卵区(germarium)、生长区(vitellatium)和端丝(terminal filament)。卵巢管外围包被1层管壁膜,由2层薄膜构成。当卵细胞成熟且落入侧输卵管后,管壁膜清晰可见。原卵区分布着卵母细胞和滋养细胞,卵母细胞比较分散。原卵区与卵黄区的衔接处称为卵巢管颈区,原卵区的卵细胞集中于此。卵黄区包含卵细胞,前滤泡细胞和滤泡细胞,卵细胞外层由滤泡细胞组成的细胞层覆盖,这种结构称为卵泡。龟纹瓢虫卵巢管卵黄区可见4个卵细胞(图 2AB)。

图 2 龟纹瓢虫卵巢管原卵区纵切 Fig. 2 Longitudinal section of germarium of Propylea japonica ovariole A:卵巢管整体纵切;B:原卵区纵切;C:颈区纵切;Ne:滋养细胞;Os:管壁膜;Dn:双核细胞;Oo-卵细胞 A: Longitudinal section of ovariole; B: Longitudinal section of germarium; C: Longitudinal section of neckregion of ovariole; Ne: Nurse cells; Os: Outer sheet; Dn: Double nucleus; Oo: Oocyte.

2.4 龟纹瓢虫卵子发生

龟纹瓢虫的蛹期就已经形成了卵巢,并且已经完成生殖细胞的增殖与分化,形成由滋养细胞和卵母细胞组成的生殖细胞簇,但此时滋养细胞与卵母细胞形态相似,难以区分。

在卵细胞发生前期,滋养细胞和卵母细胞集中在原卵区且靠近端部,滋养细胞较集中,细胞核较大,染色深,几乎充满整个细胞。自然状态下,滋养细胞呈现白色,通过切片染色细胞间偶见间质细胞,并出现双核现象(图 2BC),细胞核活动增强,出现染色质配对分离,这可能是为卵细胞输送RNA和其他营养物质的需要(图 2B)。卵母细胞分散在原卵区下端,个体比滋养细胞小,细胞核明显可见(图 2C)。

卵细胞发生中期,卵细胞逐渐向卵黄区移动,细胞核明显,染色较深,形成滤泡细胞和卵细胞组成的卵泡(follicle,图 3B)。卵细胞继续增大,椭圆形,细胞质增多,细胞核出现胚泡,且胚泡染色明显比细胞质浅,细胞核处在胚泡中央(图 3A)。

图 3 龟纹瓢虫卵巢管生长区纵切 Fig. 3 Longitudinal section of vitellarium of Propylea japonica ovariole A、B、C、D : 卵巢管生长区纵切;Oo:卵细胞;N:细胞核;Fc:滤泡细胞;Y:卵黄颗粒;Vm:卵黄膜;P:卵巢管柄 A, B, C, D: Longitudinal section of vitellarium of ovariole; Oo: Oocyte; N: Nucleus; Fc: Follicle cell; Y: Yolk granule; Vm: Vitelline membrane; P: Pedicel

卵细胞发生的后期,卵细胞和胚泡继续增大,卵细胞为椭圆形,而其周围的滤泡细胞却为圆形,此时期滤泡细胞核染色较深(图 3B)。

卵细胞发生的末期,卵细胞椭圆形,可见密集的卵黄颗粒和散布其中的脂滴。卵细胞周边附着圆形滤泡细胞,且逐渐与滤泡细胞层分离,出现间隙,间隙首先出现在卵细胞之间的衔接处和卵巢管柄上方,随之生成卵黄膜,并逐渐与卵巢管柄分离(图 3CD)。

3 讨论

异色瓢虫每侧卵巢管数量25~33根[19],单雌平均产卵量1 835粒[27];七星瓢虫每侧卵巢管数量48根,单雌产卵量400~900粒,最多可达2 000多粒[21];小黑瓢虫每侧卵巢管数量4根[20],单雌平均产卵量378.5粒[28]。本研究观察到龟纹瓢虫每侧卵巢管数量11~13根,单雌平均产卵量600粒,最多可达1 100粒[1]。推测瓢虫卵巢管数量与产卵量呈正相关。

试验观察到龟纹瓢虫的卵巢管端滋式,且滋养细胞分散,细胞核几乎充满整个细胞,细胞膜清晰,未发现细胞分裂,与藻食亚目的Hydroscapha natans LeConte[15]不同的是,卵巢管未见合胞体(syncytium)。Buning[29]将鞘翅目多食性亚目昆虫卵巢管分为3个类型,分别为初级阶段:滋养细胞分散,细胞膜界面清晰,细胞核容易辨别,细胞间仅通过胞间连丝相连;过渡阶段:滋养细胞积聚形成细胞簇,细胞核非线性排列;次级阶段:原卵区出现合胞体。据此推测龟纹瓢虫卵巢管属于原始类型。

研究发现,滤泡细胞是黑腹果蝇卵黄原蛋白主要合成位点[30],也能协调卵黄原蛋白从血淋巴输入细胞内[31],其细胞间的桥粒(desmosomes)和微管塑造及维持卵的形态[32]。在对Tenebrio molitor L. 研究发现,部分蛋白可通过滤泡细胞间隙进入卵细胞[33]。龟纹瓢虫滤泡细胞的形态和数量在卵细胞发育过程中变化较大,卵子发生前期和中期,滤泡细胞呈椭圆形并且排列紧密,此时由滋养细胞和滤泡细胞共同为卵细胞提供营养物质;卵子发生后、末期,随着卵细胞增大及卵黄的积累,滤泡细胞呈圆形且体积增大,细胞间隙较大,细胞核染色很浅,靠近滤泡细胞层处,卵黄颗粒较小,向内卵黄颗粒增大,推测滤泡细胞之间的间隙为卵细胞物质运输的通道。

通过对果蝇和蝎蛉卵巢管研究发现,滤泡细胞参与卵壳的形成[34-35]。在Rhyncophorus palmarum Linnaeus中也发现,当卵细胞成熟后,滤泡细胞层消失[36]。Loof[37]研究了马铃薯甲虫(Leptinotarsa decemlineata Say)的滤泡细胞参与卵黄膜和卵壳形成的过程。卵黄沉积完成时,卵细胞与卵巢管柄逐渐分离,滤泡细胞与卵细胞出现间隙,靠近卵巢管柄处,滤泡细胞减少直至消失,可能与卵壳形成有关。

4 结论

龟纹瓢虫单侧卵巢管维持在11~13根之间,每根卵巢管存在多个不同发育阶段的卵细胞,且每次只能成熟并产出1粒卵,这有助于解释龟纹瓢虫多次产卵的现象,也一定程度决定了单雌一生产卵数量。卵细胞发育过程中,养分供给来自多次形态变化的滤泡细胞。综上所述,在开发人工饲料、开展龟纹瓢虫大量繁育工作中,应合理配置饲料成分,确保卵巢养分需求,促进卵细胞发育成熟。

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(责任编辑  杨贤智)