2024, Vol. 51文章信息
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基金项目
- 广东省自然科学基金（2022A1515010703）
作者简介
- 陈丽珂（1999—），女，在读硕士生，研究方向为土壤抗生素污染环境行为与调控，E-mail：clike@stu.scau.edu.cn.
通讯作者
- 曾巧云（1974—），女，博士，副教授，研究方向为土壤抗生素污染环境行为与调控，E-mail：qiaoyunzeng@scau.edu.cn.
文章历史
- 收稿日期：2024-01-30
【研究意义】在农业生产中，抗生素起到至关重要的作用。为提高动物产品的产量和经济效益，全球各地的养殖业普遍采用添加抗生素的方法。然而，随着我国养殖业的蓬勃发展，畜禽粪便作为肥料被大量使用，这也使得抗生素通过各种渠道进入土壤环境，从而引发严重的土壤污染问题。四环素类抗生素（Tetracycline antibiotics，TCs）是一种常用抗生素，常被添加到动物饲料中。由于TCs在动物体内不能被完全吸收和代谢，大部分通过排泄物排出体外进入环境中[1-2]，在畜禽粪便中的TCs残留量高达98.20~354.00 mg/kg[3]。抗生素通过畜禽粪便进入土壤并在土壤中积累，对土壤生态环境产生影响，进而影响植物生长发育[4]。研究表明，长期存在于土壤环境中的抗生素会对植物产生毒害、影响植物生长、抑制光合作用、产生氧化胁迫等[5-6]。【前人研究进展】目前，国内外已有关于抗生素在植物、农作物生态毒性方面的报道[7-8]，肖明月等[9]发现，在水培条件下，随着四环素（Tetracycline，TC）浓度（0.5~50 mg/L）升高，小白菜（Brassica chinensis L.）的发芽率、根长和芽长受到抑制，抗氧化酶（SOD、POD和CAT）活性显著上升，机体抗氧化防御系统被扰乱；葛成军等[10]研究发现，小白菜在土霉素和金霉素胁迫下，生态毒性敏感顺序表现为根伸长 > 芽伸长 > 发芽率；迟荪琳等[11]发现，在土培条件下，TCs总体上抑制了生菜（Lactuca sativa L.）生长，其地上部和地下部鲜质量比对照有所降低，但小白菜地上部和地下部鲜质量反而较对照有所提高，且TCs抑制了生菜的净光合速率以及生菜、小白菜的SOD活性。上述研究中，有些是使用含有高浓度抗生素的营养液来模拟研究抗生素对蔬菜种子和幼苗生长的影响。然而，人工环境下的研究结果与作物在自然土壤环境中对抗生素的响应存在显著差异。实际生长在土壤中的作物，其对抗生素的敏感性和响应机制远比在营养液中复杂得多。因此，研究土壤中TC对植物生长发育的影响是很有必要的。【本研究切入点】TCs因其广谱性而在农业生产中被广泛使用，目前关于TCs对不同叶菜类蔬菜植物生理代谢的研究还第6期陈丽珂等：四环素对4种叶菜类蔬菜种子发芽及幼苗生长与氧化损伤的影响83很有限。【拟解决的关键问题】本研究以上海青（Brassica chinensis L.）、小白菜、菜心（Brassica parachinensis L.）和生菜为供试材料，研究不同浓度（0、10、50、100、300和500 mg/kg）TC对4种叶菜生长指标和生理生化指标的影响，比较上海青、小白菜、菜心和生菜对TC的耐性，以期为TC对植物的毒性作用研究积累资料，为蔬菜安全生产提供理论依据，并为抗性植物的筛选提供理论指导。
1 材料与方法 1.1 试验材料四环素购自阿拉丁试剂公司，纯度级别为USP（美国药用级别）。供试叶菜为上海青（德高T668）、小白菜（甜脆种8933）、菜心（宁夏899）和生菜（意大利生菜8933）；试验所用土壤采集于广东省广州市华南农业大学农场，均为0~30 cm土层样品。土壤理化性质：有效氮含量为120.41 g/kg，有机质19.95 g/kg，有效磷58.37 mg/kg，pH值为6.35，阳离子交换量（CEC）为8.35 cmol/kg。丙二醛（MDA）、抗氧化酶测定试剂盒购自南京建成生物工程研究所。主要仪器有RXZ-500C人工气候培养箱（宁波江南仪器厂）、酶标仪（美国Agilent公司）。
1.2 试验方法试验于2023年3—10月在华南农业大学资源环境学院实验室进行。本试验设置6个TC处理浓度，分别为0（CK）、10、50、100、300、500 mg/kg。称取50 g风干土壤于培养皿（直径9 cm）中，将配制好的不同浓度TC溶液加入土壤中混匀，每皿播种20粒种子，调节土壤含水量至最大持水量（WHC）的60%，每个处理3次重复。将培养皿置于恒温培养箱中25 ℃培养14 d（光照/黑暗循环时间为16 h∶8 h）。播种后第14天统计发芽数，收获幼苗，测量株高、地上部鲜质量、叶绿素含量、MDA含量以及CAT、POD、SOD活性。
1.3 生长指标测定4种叶菜生长指标统一在播种后第14天进行测定，记录各处理下蔬菜幼苗的发芽数。发芽率计算公式：发芽率（%）=发芽种子数/供试种子数×100。
用剪刀剪去蔬菜幼苗根部，采用游标卡尺测量株高（根基点到芽尖的长度）。
测完株高之后用清水洗净蔬菜幼苗地上部表面杂质，并用吸水纸擦干水分，用电子天平称量每个处理组的蔬菜幼苗地上部鲜质量。
1.4 生理生化指标测定叶绿素含量测定采用乙醇提取法、MDA含量测定采用硫代巴比妥酸法（TBA）、CAT活性测定采用钼酸铵法、POD活性测定采用比色法、SOD活性测定采用羟胺法[12]。
1.5 数据处理和分析采用Microsoft Excel 2016软件对数据进行处理，采用SPSS 17.0统计分析软件对数据进行差异显著性检验，用小写英文字母表示各处理组间的差异显著性（P < 0.05），用GraphPad Prism 8.0进行绘图。
2 结果与分析 2.1 不同浓度四环素对4种叶菜发芽率、株高和地上部鲜质量的影响TC胁迫对受试蔬菜种子发芽率影响结果（图 1A）表明，随着TC浓度的增加，4种叶菜种子的发芽率呈下降趋势，下降程度与蔬菜品种有关，在TC 500 mg/kg处理下小白菜的发芽率最低、为68.75%，比对照降低24.32%。图 1B、图 1C是TC胁迫对受试蔬菜株高和地上部鲜质量的影响，这两个指标在TC影响下变化趋势保持一致：随着TC浓度的增加，上海青和小白菜的株高和地上部鲜质量先增加后下降，菜心和生菜的株高和地上部鲜质量不断降低。在TC 100 mg/kg处理下，上海青和小白菜的株高比对照高5.44% 和2.52%，地上部鲜质量比对照高1.15% 和7.79%，此时均达到最大值，差异显著；在TC 500 mg/kg处理下，生菜的株高和地上部鲜质量与对照相比均下降最多，其中株高降低20.44%、地上部鲜质量降低36.21%，差异显著。
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| 小写英文字母表示差异显著（P＜0.05） Different lowercase letters indicate significant differences (P < 0.05). 图 1 不同浓度TC处理下4种叶菜的发芽率、株高和地上部鲜质量 Fig. 1 Effects of different concentrations of TC on growth indicators of four vegetables |
由此可见，4种叶菜对TC的敏感程度不同，TC会抑制菜心和生菜的生长，而低浓度TC（10、50、100 mg/kg）处理会促进上海青和小白菜的生长、高浓度（300、500 mg/kg）则抑制生长，且随着浓度增加抑制作用增强。
2.2 不同浓度四环素对4种叶菜幼苗生理特性的影响2.2.1 光合作用 叶绿素是植物光合作用的重要物质，其在植物体内的含量变化在一定程度上能反映植物的代谢情况和抗逆性。图 2是TC胁迫对受试蔬菜叶绿素含量的影响，结果表明，随着TC浓度的增加，小白菜、菜心和生菜幼苗叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素含量总体呈先上升后下降的趋势，上海青幼苗叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素含量呈下降趋势。菜心、生菜和小白菜的叶绿素（叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素）含量分别在TC 10、50、100 mg/kg处理下达到最大值，其中小白菜叶绿素a含量变化最大，比对照增加37.28%、差异显著。TC 500 mg/kg处理时，4种叶菜幼苗的叶绿素（叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素）含量比对照降低8.38%~34.43%。综上可见，TC 10、50和100 mg/kg处理分别对菜心、生菜和小白菜幼苗的叶绿素合成有促进作用，上海青叶绿素合成则在TC处理下受到抑制。
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| 小写英文字母不同者表示差异显著（P＜0.05） Different lowercase letters indicate significant differences (P < 0.05) 图 2 不同浓度TC处理下4种叶菜的叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素含量 Fig. 2 Effects of different concentrations of TC on chlorophyll contents of four vegetables |
2.2.2 MDA含量 MDA作为生物膜系统中膜脂过氧化的一个标志性产物，其在植物体内的含量变化对评估脂质过氧化程度和细胞受损状态具有重要意义。当植物遭受外部环境中的不利因素胁迫时，MDA含量明显上升，这一变化直接反映了植物细胞膜受损程度。因此，MDA含量是用于评估植物在逆境下的生理状态和细胞健康情况的重要指标。不同浓度TC胁迫对受试蔬菜MDA含量的影响结果（图 3）表明，随着TC浓度的增加，4种受试蔬菜的MDA含量逐渐上升，在TC 500 mg/kg处理下，上海青、小白菜、菜心和生菜的MDA含量与对照相比分别上升20.63%、30.71%、16.22% 和31.11%，差异显著。由此可见，TC的存在会造成4种叶菜的细胞损伤，TC浓度越高，细胞受损程度越大。
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| 小写英文字母不同者表示差异显著（P＜0.05） Different lowercase letters indicate significant differences (P < 0.05) 图 3 不同浓度TC处理下4种叶菜的MDA含量 Fig. 3 Effects of different concentrations of TC on the MDA content of four vegetables |
2.3 不同浓度四环素对4种叶菜幼苗抗氧化酶活性的影响
2.3.1 POD活性 POD是植物面对逆境时酶促防御系统的核心酶。POD活性并非一成不变，而是随着植物体内代谢活动的变化而不断调整，因此，POD活性的变化被视为植物体内代谢状态转变的一个敏感指标。由图 4A可知，随着TC浓度的增加，上海青和小白菜的POD活性呈上升趋势，菜心和生菜的POD活性先上升后下降。菜心、生菜、上海青和小白菜的POD活性分别在TC 10、50、100和500 mg/kg处理下达到最大值，比对照分别升高0.85%、14.16%、8.20% 和24.79%，菜心POD活性在TC 500 mg/kg处理下则比对照降低6.36%。从图 4可以看出，在相同TC浓度处理下，生菜的POD活性明显低于菜心、上海青和小白菜。
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| 小写英文字母不同者表示差异显著（P＜0.05） Different lowercase letters indicate significant differences (P < 0.05) 图 4 不同浓度TC处理下4种叶菜的抗氧化酶活性 Fig. 4 Effects of different concentrations of TC on the antioxidant enzyme activity of four vegetables |
2.3.2 SOD活性 SOD是生物体内存在的一种抗氧化金属酶，它能够催化超氧阴离子自由基（O2-）歧化生成氧和过氧化氢（H2O2），保护细胞免受损伤。不同浓度TC胁迫对受试蔬菜SOD活性的影响如图 4B所示，随着TC浓度的增加，上海青和菜心的SOD活性先上升后下降，小白菜和生菜的SOD活性逐渐下降。在TC 100 mg/kg处理下，菜心和上海青幼苗的SOD活性达到最大，比对照分别高21.12% 和22.33%；在TC 500 mg/kg处理下4种叶菜幼苗的SOD活性均有所降低，其中上海青下降最多、比对照降低21.39%。
2.3.3 CAT活性 CAT是存在于生物体内非常重要的抗氧化防御性功能酶，可有效清除植物在面临逆境胁迫时体内产生的过多O2-和H2O2，在植物体的抗氧化防御系统中占有重要地位。图 4C是不同浓度TC胁迫对供试蔬菜CAT活性的影响，结果表明，随着TC浓度的增加，供试蔬菜的CAT活性呈现先升高后下降的趋势。在TC 10 mg/kg处理下，上海青、小白菜和生菜幼苗的CAT活性最大，比对照升高44.79%、15.17% 和9.13%；在TC 50 mg/kg处理下，菜心幼苗的CAT活性最大，比对照高58.06%；在TC 500 mg/kg处理下，4种叶菜幼苗的CAT活性有所降低，其中小白菜下降最多，比对照降低39.89%。
3 讨论 3.1 四环素对叶菜类蔬菜生长发育的影响植物种子在萌发阶段对环境中的污染物胁迫表现出极高的敏感性，并展现出不同的形态特征，可作为衡量环境变化和环境污染物对生物体毒性效应的关键指示器。因此，在评估污染物对生态系统潜在影响的研究中，植物种子及其萌发后的形态特征常被用作重要的生物标志物[13-14]。一般认为，污染物对种子萌发和幼苗生长的影响存在低浓度下的刺激效应和高浓度下的抑制效应[15]。TC作为环境中的有机污染物，其对植物也具有类似效应。在本研究中，不同浓度TC胁迫下上海青和小白菜呈现出不同响应，低浓度TC（10、50、100 mg/kg）处理促进上海青和小白菜的生长，高浓度TC（300、500 mg/kg）处理下生长则受抑制。林琳等[16]研究发现TC 1~100 mg/kg处理促进了小白菜的茎伸长，张继旭等[17]研究发现烟叶种子在受到低浓度TC胁迫时发芽率变化不明显，但受到高浓度TC（≥ 80 mg/L）胁迫时发芽率被显著抑制，这与本研究结果一致。
叶绿素a和叶绿素b作为高等植物光合作用的主要色素和辅助色素，是光合电子传递活性的初级指标，其含量一定程度上体现了高等植物光合作用强弱[8]。光合作用是植物制造自身生长所需有机物的主要途径，而叶绿素具有吸收光能的作用，是植物能够顺利进行光合作用的物质基础[11]。因此，叶绿素有助于评估植物的光合活性，并可作为污染物诱导植物胁迫的敏感生物标记物[18]。TC处理能够刺激4种供试叶菜的叶绿素合成。本研究中，低浓度TC（10、50、100 mg/kg）处理可促进菜心、生菜和小白菜幼苗的光合作用，而上海青幼苗则在TC处理时光合作用受到抑制，这可能是不同TC浓度下发挥作用的官能团不同，从而导致4种叶菜光合过程中某些关键酶活性发生变化[19]。迟荪琳等[11]研究发现TC浓度高于100 mg/kg时，生菜叶绿素含量降低，这与本试验结果一致。高浓度TC下，4种叶菜叶绿素含量均下降，原因可能是TC与合成叶绿素的几种酶（如原叶绿素酯还原酶、胆色素原脱氨酶）相互作用，抑制了酶活性，从而减少了叶绿素合成[20]。
3.2 四环素对叶菜类蔬菜抗性指标的影响植物的抗逆能力在遭遇环境压力时显得尤为重要，这一过程中植物体内的MDA含量和抗氧化酶活性起着至关重要的作用，TC作为一种广泛使用的抗生素，进入农业生态系统后，能迁移到蔬菜中抑制其正常生长发育[21]。MDA水平反映了植物的应激损伤程度，本研究中，4种叶菜的MDA含量随着TC浓度的增加不断升高，说明TC浓度越大，4种受试蔬菜的细胞损伤程度越高。Xie等[22]研究发现TCs浓度大于5mg/L会增加MDA含量，并认为其是TCs胁迫的生物指标之一，本试验结果与该研究一致。
当植物面临外界环境的不利胁迫时，其有氧代谢活动会显著增强，导致活性氧自由基（ROS）的大量产生。ROS若在植物体内长时间积累，会打破细胞内氧化与抗氧化之间的微妙平衡，干扰其正常的生理代谢和生化功能。在植物应对环境胁迫的适应性策略中，抗氧化酶活性是一个关键的生物学指标，其中SOD、CAT和POD构成了植物体内强大的抗氧化酶系统，这些酶在植物体内协同工作，以有效地控制ROS的积累。具体来说，SOD能够将ROS转化为H2O2，而CAT、POD等则负责将H2O2进一步分解为H2O。通过这一过程，这些抗氧化酶能够保护植物免受ROS损害，确保植物在逆境中维持稳定的生理状态[2, 15]。以上3种酶活性的变化反映了植物在逆境因子作用下对环境胁迫作出保护性应激反应[20]。本研究中4种叶菜幼苗中3种抗氧化酶活性的变化因TC胁迫浓度的不同而有所不同。在低浓度TC（10、50、100 mg/kg）胁迫下，上海青的SOD、POD和CAT升高，小白菜、菜心的POD和CAT升高，生菜的CAT和SOD升高，最大限度地减少ROS对膜系统结构和功能的伤害；高浓度TC（300、500 mg/kg）胁迫下，4种叶菜幼苗的SOD和CAT活性以及菜心的POD活性显著降低，已经不足以清除植物体内产生的ROS，从而导致4种叶菜幼苗产生过氧化损伤。本试验中，菜心、上海青在TC 10~100 mg/kg处理下CAT和SOD活性增加，这与魏瑞成等[45]的研究结果一致，表明低浓度TC处理能够促进抗氧化酶活性的表达；生菜的SOD活性随着TC浓度升高与对照相比显著降低，小白菜在TC 10~500 mg/kg处理下SOD和CAT活性降低，上述试验结果与黄佳等[2]和迟荪琳等[11]一致；Khan等[24]发现小白菜在TC 100 mg/kg处理下MDA含量和POD活性显著增加，本试验与其一致；以上试验结果均表明TC对受试蔬菜的生长发育产生氧化胁迫作用，但不同蔬菜的抗氧化酶活性表达存在差异。
4 结论TC会抑制菜心和生菜的生长，上海青和小白菜在低浓度TC（10、50、100 mg/kg）处理下生长受到促进，在高浓度TC（300、500 mg/kg）处理下则受到抑制，且随着浓度的增加，抑制作用增强。在TC胁迫下，TC 10、50和100 mg/kg处理分别对菜心、生菜和小白菜幼苗的叶绿素合成有促进作用，对上海青叶绿素合成有抑制作用。TC胁迫下会导致4种受试蔬菜MDA含量增加，且TC浓度越高，植物细胞受损越严重。4种叶菜的SOD、POD和CAT活性在TC胁迫下存在差异，但均能协同清除ROS，最大限度地减少ROS对膜系统结构和功能的损伤。SOD、POD和CAT活性变化可有效揭示各类蔬菜在抗生素逆境下的反应情况，因此，它们能够作为评估蔬菜对抗生素抗性的重要辅助指标。
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（责任编辑 陈丽娥）